In der Rolle des Helden stehen die Spieler vor der Aufgabe, den finsteren Dämonenlord Mordar zu besiegen. Ihr Kampf führt sie durch zwei mystische Welten. Diese gilt es zu erforschen, um herauszufinden, welches Geheimnis sie miteinander verbindet. Während sie fremde Länder und Städte erkunden und sich durch immer neue Dungeons kämpfen, lauern ihnen Gegner auf, die sie plötzlich und ohne Vorwarnung attackieren. Die Spieler müssen deshalb stets auf der Hut sein und genau wissen, was sie tun – ob sie selbst angreifen, sich verteidigen, fliehen oder einen Zauberspruch einsetzen. Wer tapfer und erfolgreich kämpft, erhält zur Belohnung wertvolle Erfahrungspunkte. Die Kämpfe sind wichtig, um mehr Stärke, neue Fähigkeiten sowie nützliche Gegenstände und Geld zu erlangen, für das man sich bessere Ausrüstung kaufen kann. Die Spieler können ihre Charaktere aus neun verschiedenen Klassen auswählen: Krieger, Kampfkünstler, Zauberer, Priester, Tänzer, Dieb, Händler, Vagabund und Monstermeister. In der Allesneu-Abtei dürfen sie ihre Rolle wechseln. Jeder Charakter verfügt über sieben Attribute, die seine Kampfkraft bestimmen: Stärke, Flinkheit, Ausdauer, Weisheit, Angriff, Abwehr und Stil. Der Stil beispielsweise lässt sich mit den passenden Ausrüstungsgegenständen verbessern. So ist es erstmals möglich, seine Gegner durch ein stylisches Äußeres so zu beeindrucken, dass sie sich geschlagen geben. Anders als in "Dragon Quest V", in dem die Spieler Monster in ihre Reihen aufnehmen konnten, stoßen sie nun in Städten und Dungeons auf Schleim-Charaktere, die ihnen Unterstützung im Kampf anbieten. Diese Charaktere lassen sich nicht kontrollieren, können in der Arena von Schleimopolis aber in Turnierkämpfen gegen andere, mächtige Monster eingesetzt werden. Dabei gibt es einzigartige Preise zu gewinnen.
